Hana notices a mysterious older man auditing one of her classes, and before long, the two begin dating. When she falls in love with him, he has a confession to make: he is a descendent of an ancient tribe of wolfmen, who have the ability to alternate between human and wolf form. Hana does not bat an eye, and the two begin a lengthy romance that produces one daughter, Yuki, and another son, Ame, who also exhibit furry tendencies. A tragedy leaves Hana to care for her two children as best as she can, having to care for kids who behave more often like pets than people. As Yuki and Ame grow older, they must also grapple with who they are and what they want to be: civilized human beings are the wild animals within. Wolf Children is the latest film from Hosoda (Girl Who Leapt Through Time, Summer Wars), a protégé of the historic Toei Animation and Hayao Miyazaki-led Studio Ghibli, and who many are calling Japan’s next great animation master. But while Wolf Children exhibits amazing attention to detail and movement in its animation, it is no mere imitation of previous masters, as it displays a wry sense of humor, a mature view of romance, and a deeply moving portrayal of siblings who transform – literally and figuratively – before our very eyes.

大学生の花（宮﨑あおい）は、彼（大沢たかお）と出会ってすぐに恋に落ちた。やがて彼が人間の姿で暮らす"おおかみおとこ"だと知ることになったが、花の 気持ちが変わることはなかった。そして一緒に暮らし始めた2人の間に、新たな命が生まれる。雪の日に生まれた姉は≪雪≫、雨の日に生まれた弟は≪雨≫と名 づけられた。
雪は活発で好奇心旺盛。雨はひ弱で臆病。一見ごく普通の家族だが、生まれてきた子供たちは、「人間とおおかみ」のふたつの顔を持つ、≪おおかみこども≫ だった。そのことを隠しながら、家族4人は都会の片隅でひっそりと暮らし始める。つつましくも幸せな毎日。しかし永遠に続くと思われた日々は、父である" おおかみおとこ"の死によって突然奪われてしまった―
取り残された花は、打ちひしがれながらも「2人をちゃんと育てる」と心に誓う。そして子供たちが将来「人間か、おおかみか」どちらでも選べるように、都会の人の目を離れて、厳しくも豊かな自然に囲まれた田舎町に移り住むことを決意した。 そこで花が選んだのは、山奥にある築100年のおんぼろ古民家。おてんばな雪はすぐに気に入ったが、内気な雨は馴染めない。そんな子供たちを見守りなが ら、花は廃屋のような家の修繕に取りかかった。その横では雪と雨が、人間とおおかみの姿を自在に変化させながら駆け回る。花の奮闘によって古民家は少しず つ輝きを取り戻し、3人の新しい生活の場となっていった。
一方で、"おおかみおとこ"が残したわずかな貯金に頼る生活には不安もあった。節約のため、花は自給自足の生活を試みる。移動図書館で自家菜園の本を借り て独学で畑を耕すが、種苗は実を結ばず枯れていくばかり。失敗を繰り返す花のもとに、里に住む韮崎（菅原文太）という老爺がやって来て、「上手くいかない なら、なぜ聞こうという気持ちがない」と言い放つ。その訪問を機に、花の家には里の人たちが折々にたずねてくるようになった。畑の野菜も、韮崎の指導のお かげで順調に育ち始める。
人目を避けて引っ越してきたはずが、いつの間にか里の人たちにお世話になっている。花は人の繋がりの不思議さと感謝の気持ちを感じていた。それぞれの道を歩き出した雨と雪に、選択のときが迫っていた。「人間として生きるのか」それとも「おおかみとして生きるのか」。そして花にも、決断のときが迫っていた。２人の＜＜おおかみこども＞＞の選択をどのように見守るのか。